Придворний блазень Доулмагус із королівства Тродайн вкрав потужний магічний скіпетр, запечатаний під королівським замком. Використовуючи силу скіпетра, Дулмагус зруйнував замок, наклав прокляття на королівство та його мешканців і перетворив короля Трода на троля, а принцесу - на коня. Єдиний страж замку, що вижив, вирушає в подорож разом з королем, принцесою, що виправився бандитом на ім'я Янгус і кількома іншими супутниками в пошуках злого блазня і способу зняти прокляття.
Dragon Quest VIII: Journey of the Cursed King - це традиційна рольова гра в японському стилі з випадковими ворогами, простою покроковою механікою бою та керуванням партією, що складається з чотирьох персонажів, кожен з яких належить до чітко визначеного класу. На відміну від своїх попередників у серії та більшості японських рольових ігор загалом, у грі представлений безперервний світ із досить великими ландшафтами та вбудованими містами та підземеллями, на відміну від подорожей картою світу та локацій, представлених іконками. У грі реалізовано повне обертання камери та опціональний вигляд від першої особи. Як і в попередніх іграх Dragon Quest, багато об'єктів можна взаємодіяти; наприклад, бочки можна фізично піднімати, переносити та розбивати, щоб відкрити заховані в них предмети.
На додаток до окулярів досвіду гравець отримує очки навичок у битвах, які можна вручну розподілити за категоріями навичок на вибір гравця. Ці категорії включають три різні види зброї, бойові прийоми та дисципліну, унікальну для кожного персонажа. Після того, як у певну категорію буде вкладено необхідну кількість очок навичок, відповідний персонаж набуває нової здатності або стає більш майстерним у поводженні з обраною зброєю. Система алхімічних горщиків дозволяє гравцям збирати рецепти та змішувати предмети для створення нових.