Придворный шут Доулмагус из королевства Тродайн украл мощный магический скипетр, запечатанный под королевским замком. Используя силу скипетра, Дулмагус разрушил замок, наложил проклятие на королевство и его жителей и превратил короля Трода в тролля, а принцессу - в лошадь. Единственный выживший страж замка отправляется в путешествие вместе с королем, принцессой, исправившимся бандитом по имени Янгус и несколькими другими спутниками в поисках злого шута и способа снять проклятие.
Dragon Quest VIII: Journey of the Cursed King - это традиционная ролевая игра в японском стиле со случайными врагами, простой пошаговой механикой боя и управлением партией, состоящей из четырех персонажей, каждый из которых принадлежит к четко определенному классу. В отличие от своих предшественников в серии и большинства японских ролевых игр в целом, в игре представлен непрерывный мир с довольно обширными ландшафтами и встроенными городами и подземельями, в отличие от путешествий по карте мира и локаций, представленных иконками. В игре реализовано полное вращение камеры и опциональный вид от первого лица. Как и в предыдущих играх Dragon Quest, со многими объектами можно взаимодействовать; например, бочки можно физически поднимать, переносить и разбивать, чтобы открыть спрятанные в них предметы.
В дополнение к очкам опыта игрок получает очки навыков в сражениях, которые можно вручную распределить по категориям навыков по выбору игрока. Эти категории включают три различных вида оружия, боевые приемы и дисциплину, уникальную для каждого персонажа. После того, как в определенную категорию будет вложено необходимое количество очков навыков, соответствующий персонаж приобретает новую способность или становится более искусным в обращении с выбранным оружием. Система алхимических горшков позволяет игрокам собирать рецепты и смешивать предметы для создания новых.