Дакстер вперше знімається самостійно у цьому екшн-платформері, який розкриває, як він став героєм і звільнив Джека на початку Jak II. Нарешті, маючи змогу дослідити безпечні межі міста Хейвен, Дакстер ненавмисно береться за роботу винищувача шкідників - завдання, яке Старий Мудрець інтуїтивно знав, що він був досвідчений ще з перших Джака та Дакстера. Озброївшись мухобойкою, а незабаром після цього розпилювачем, який дозволяє йому не тільки оглушити помилок, але й ширяти в повітрі, Дакстер розкриває гравцеві вступ до майбутнього вторгнення, яке сталося в Jak II в місті Хейвен. Вторгнення очолюють металеві голови, які використовують мішкоподібні варіації, які називаються металевими жуками, щоб пронизати місто. Пізніші модернізації включають кріплення вогнемета, а також детонаторну зброю.
Шлях Дакстера до звільнення Джека включає низку платформерських і бойових завдань через широкий спектр середовищ, починаючи від високошвидкісної транзитної системи і закінчуючи рибоконсервним заводом і аж до фортеці Кримсонська гвардія, де Дакстер повинен прокрастися повз охоронців, щоб врешті-решт рятуй Джека.
Daxter має різноманітні рівні автомобілів, міні-ігри, типові для серії Jak, а також серію послідовностей рівня мрій, які переносять Daxter в царину, де він є героєм. Міні-ігри мрії підробляють кінематографічні моменти з "Матриці", "Індіани Джонса", "Хороброго серця" та "Володаря кілець". Включено багатокористувацький режим Wi-Fi для боротьби з жуками, де гравці можуть використовувати своїх навчених зібраних жуків для боротьби між собою.