Після багатьох небезпечних пригод принц нарешті повертається додому до Вавилону, привозячи з собою свою нову наречену Кайліну, Імператрицю Часу. Однак їхні надії на мирне та щасливе спільне майбутнє руйнуються, коли вони прибувають до Персії та виявляють, що земля спустошена війною. Кайліну відразу захоплює і вбиває злий візир, і її смерть вивільняє Піски Часу, з яких візир черпає жахливі нові сили.
Принц Персії знову доведеться боротися, але цього разу він буде сильнішим, ніж будь-коли, завдяки своєму новому альтер-его, Темному Принцу, народженому в результаті контакту Принца з Пісками. Поки він бореться, щоб повернути своє королівство з рук безумця, він також повинен боротися зі своїми внутрішніми демонами, оскільки Темний Принц загрожує його повністю поглинути.
Гра дуже схожа (з погляду послідовностей боїв та головоломок) на попередні частини трилогії UbiSoft Prince of Persia: The Sands of Time та Warrior Within. Є кілька серйозних нововведень, таких як персонаж Темного принца, який час від часу опановує головний герой і пропонує йому нові комбінації та прийоми. Існує також нова здатність під назвою «Вбивство на швидкості», яка дуже ефективна проти всіх супротивників у грі (жертви атакують ззаду та вбивають жорстоко та потай).
У Prince of Persia: The Two Thrones (Rival Swords) гравцеві належить досліджувати не тільки вулиці Вавилона, а й зруйнований палац свого батька, храм та знамениті Висячі сади.