Геймплей, представленный в Enter the Dragonfly, похож на предыдущие игры Spyro. Тем не менее, новое дополнение игры — это несколько атак дыханием, таких как дыхание пузыря (для ловли стрекоз), лед и электрическое дыхание. Эти способности достигаются с помощью статуи древнего дракона в родном мире. У Spyro также есть блокирование, которое будет отражать дальние атаки и отправлять их обратно во врага.
История начинается вскоре после Года Дракона. Драконы отмечают обряд посвящения молодых драконов и Великий парад драконов с прибытием новых молодых стрекоз-хранителей для маленьких драконов.
Однако во время вечеринки Рипто телепортируется внутрь через портал вместе со своими приспешниками Crush и Gulp, прерывая празднование, намереваясь поймать новых молодых стрекоз, чтобы ослабить детенышей драконов. Однако его заклинание дает осечку, и стрекозы разбегаются по Царствам Драконов.
Спайро поручено восстановить новый урожай стрекоз в королевствах. Спайро в конце концов завершает свою миссию и сталкивается с Рипто. Спайро побеждает в битве, а Рипто спасается бегством, клянясь, что вернется. Игра заканчивается вечеринкой, а празднование продолжается.